蚂蚁与真菌的共生关系

邓文龙

(牛津学术 美国昆虫学会文 谷歌翻译： )

蚂蚁与真菌的共生关系
S里亚兹, F法鲁克， F曼祖尔
美国昆虫学会年鉴，saac019，https: //doi.org/10.1093/aesa/saac019

发表： 2022 年 10 月 15 日 文章历史

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蚂蚁是属于蚁科的群居性昆虫，与不同种类的真菌共生。真菌将它们作为食物和其他真菌和蚂蚁之间的关系是真菌增加了生活在树上纸箱巢中的巢蚁的耐用性。我们的目标是通过文献研究蚂蚁与常见真菌之间的明显相互作用、保护蚂蚁群免受病原体侵害以及真菌分离物在可持续农业中的用途。蚂蚁群落中的真菌库是它们的食物来源，蚂蚁群落（膜翅目：蚁科）受到大量寄生虫、病原体和寄生蜂的攻击，这些寄生虫、病原体和寄生蜂利用整个群落及其资源。在蚁巢中发现的属于青霉属的共生真菌菌株是抗生素生产者。这些菌落的高频率和高多样性表明昆虫为了生存而优先维持这种真菌。真菌生长的蚂蚁与属于该属的多种放线菌进化出密切的共生关系Pseudonocardia用于保护菌落免受各种疾病的侵害。真菌生长的蚂蚁和Pseudonocardia共生体是抗生素和抗真菌剂的新型重要来源，并且由于实验的易处理性和充分研究的生态学而被用作模型系统。Beauveria bassiana、Metarhizium anisopliae和Lecanicillium psalliotae是昆虫病原真菌，它们与小规模使用的 Attine 蚂蚁共生。基于昆虫病原真菌的杀虫剂的制剂工业规模的基于真菌的纳米颗粒的生物合成在最近的可持续农业中是有用的。

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主题编辑： 加迪副总裁雷迪
昆虫各生态位的居民与多样化的真菌种群有着根深蒂固的共生关系。蚂蚁 - 真菌的关联从 attine 蚂蚁中众所周知，其营养基于与担子菌真菌的共生。切叶蚁培育真菌园，真菌反过来产生菌丝作为蚂蚁的饲料（Schultz and Brady 2008 , Mehdiabadi and Schultz 2009 , Aylward et al. 2012）。在真菌和蚂蚁共居过程中，真菌通过酶的产生、杀虫剂的解毒和抗菌化合物的产生为蚂蚁提供不可或缺的服务。对共生体生理过程的探索有助于揭示农业领域人类福祉的生物技术重要平台（班纳吉等人。2022 年）。

蚂蚁和真菌互惠互利
生长真菌的蚂蚁属于Attini部落，它们与担子菌类真菌进行强制性共生。这种真菌属于Lepiotaceae和Leucoagaricus 属。蚂蚁培养这种真菌作为食物来源（Vo 等人 2009 年，Mehdiabadi 和 Schultz 2009 年）。据说，极其进化的共生主义的成功取决于对稳定的真菌培养物的保护。工蚁在殖民地的生存中发挥着至关重要的作用：它们觅食叶子材料为真菌准备基质，并抑制专门的寄生虫Escovopsis和杂草微生物，可能是通过化学干预。老实说，以保护巢穴为代价，士兵蚂蚁是更大的工人，但他们已经被发现从事其他活动，这表明它们具有更大的行为灵活性。真菌通过水解蚂蚁整合的植物材料，获得自身生长发育的动力，并为蚁群提供维生素，而蚂蚁又为真菌的生长提供了良好的环境。有翅膀的雌性（雌性）在进行交配飞行时，会随身携带一块真菌到新的菌落（Boulogne et al. 2014 , Shik et al. 2014 , Charbonneau et al. 2017）。

这种共生关系已成为共同进化研究、进化历史和复杂相互作用的主题（Mueller 2012）。

最近发现属于毛壳菌目的子囊菌与蚂蚁共生。由于它们代谢各种化学物质的能力，与蚂蚁相关的毛壳菌目可分为三个功能组：1）与真菌生长的蚂蚁相关的菌株（Little and Currie 2007）；2) 蚂蚁建造的“纸箱”结构中涉及的菌株（Voglmayr 等人，2011 年）；3) 与蚂蚁-植物共生体相关的菌株 ( Mayer et al. 2014 )。一些与蚂蚁有关的真菌见图 1。

图。1。
蚂蚁和与之相关的不同真菌：(a) 担子菌属真菌，(b) 子囊菌属真菌，(c) 德马蒂科真菌，(d) 黑真菌。
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蚂蚁和与之相关的不同真菌：(a) 担子菌属真菌，(b) 子囊菌属真菌，(c) 德马蒂科真菌，(d) 黑真菌。

真菌与蚂蚁共生的新视角和新趋势
在动物王国中，蚂蚁是最早有能力发展自己种植食物的技能的动物。因此，蚂蚁从采集者转变为农民，种植真菌生物量主要是为了喂养它们的后代（Biedermann 等人，2009 年）。作为蚂蚁巢穴中的被动作物的真菌养殖并不是单一事件。基于跨学科科学文献回顾假设报道，真菌养殖实践对进化事件中的蚂蚁具有很高的吸引力。根据真菌界进化的主要趋势，蚂蚁收集植物材料上生长的真菌并将其带到蚂蚁巢穴（Petersen 2013）。

切叶蚁巢结构
某些种类的蚂蚁在被称为“纸箱”的纸板状材料的帮助下筑巢。这个巢穴是为保护蚂蚁和捕捉大型猎物而制作的。能够在蚂蚁纸盒内生长的真菌菌丝体通过稳定建筑材料有助于结构支撑（Mayer 和 Voglmayr 2009）。从纸箱中发现并分离出几种真菌，包括葡萄球菌目、欧洲菌目、毛囊菌目、毛壳菌目、Hypocreales和Pleosporales 。毛壳菌目和毛囊菌目由于它们与菌丝隔离，因此在纸箱构造中的结构功能中具有特殊作用。热带蚂蚁、地栖蚂蚁、树栖蚂蚁只制造纸箱。他们有能力构建五个纸箱（Vasse et al. 2017）。真菌在蚁群中定殖具有显着优势，因为真菌可以维持地下蚁巢中的湿度和温度。蚂蚁收集的植物材料，用作真菌生长的基质。蚂蚁巢的结构确保了蚁群的生存需要最佳条件，即通过减少非生物胁迫来维持真菌共生体，例如在热带干旱期间，通过适当的排水减少干燥和大雨。真菌菌丝体从中层转移到上层，健康活跃的菌丝体位于底部，表现为磷酸盐转运蛋白的高表达。真菌菌丝体主动分泌酶可降低病害压力并调节花园中的水分平衡。虽然这种菌丝体并不直接有益于营养共生，格雷尔等人。2013 年）。

蚂蚁培养真菌
大多数蚁群由合作收获资源和喂养发育中的幼虫的工人组成。attine 谱系的蚂蚁采用了另一种策略，收获用作堆肥的资源来生产真菌园，如图4 所示。通过比较 attine 殖民地农场和祖先狩猎采集殖民地两个主要的能量转变，例如较低的质量特异性代谢率从蚂蚁组织转移到真菌园和更高的 attine 进化枝中的特殊栽培品种随着菌落代谢增加（花园真菌没有变化含量）。基于互惠生协会中蚂蚁储存真菌的进化过渡和多样化的真菌养殖效率和菌落适应性（Jonathan et al. 2014）。

图 4。
切叶蚁 (Atta cephalotes) 巢中的真菌园。 图像右侧的白色区域是一个真菌菌丝体。 请注意较小的工蚁和大型士兵（白色箭头）（Armstrong 2017）。
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切叶蚁 (Atta cephalotes) 巢中的真菌园。图像右侧的白色区域是一个真菌菌丝体。请注意较小的工蚁和大型士兵（白色箭头）（Armstrong 2017）。

很少有非营养性蚂蚁-真菌关联被记录下来。关联不是机会主义的，因为蚂蚁从子囊菌物种的密切相关的真菌单倍型的单系群中选择。这些关联涉及Allomerus为了伏击猎物，植物蚂蚁在它们的 myrmecophytic 宿主上建造了拱廊结构。蚂蚁与真菌宿主特异性的关联性由遗传种群结构分析确定。蚂蚁的行为揭示了在操纵、生长和清洁真菌方面的重大投资。真菌的分子分析表明，一种单倍型和许多其他单倍型的真菌普遍存在于蚂蚁物种中。这种相互作用可能代表了一种尚未描述的蚂蚁和真菌之间的特定关联类型，其中蚂蚁培养真菌菌丝体以加强它们的狩猎通道（Ruiz-Gonzalez 等人，2011 年）。

真菌生长的蚂蚁和病原体的防御
蚂蚁的真菌园一直受到真菌病原体的威胁，例如专门的真菌寄生虫 Escovopsis。这些病原体对真菌生长的蚂蚁具有物理和化学攻击。产生抗菌素的放线菌聚集在某些物种的外骨骼上以进行防御。这种共生和对抗相互作用的网络是一系列化学信号。Pseudonocardia和Streptomyces共生细菌产生对Escovopsis spp有活性的缩肽和多烯大环内酯类抗真菌剂。由于防御性细菌之间的竞争，蚁巢代谢组变得更加复杂，这些细菌产生的抗菌剂甚至对密切相关的物种也有活性（Batey 等人，2020 年））。

在 Escovopsis 属中，蚂蚁利用的分泌抗生素的胸膜腺在物理和化学上保护真菌园免受病原体的侵害（Reynolds 和 Currie 2004 年，Gerstner 等人 2011 年）。在 Acromyrmex 属中，园艺工人在其外骨骼上的特殊结构上携带一种产生抗生素的外共生假诺卡氏菌（放线菌），这有助于保护真菌园免受 Escovopsis 的侵害（Fernandez-Marin 等人 2009，Poulsen 等人 2010，Yek 等人 2012 年，Meirelles 等人 2014 年）。

蚂蚁放线菌的共生关系很普遍，是许多具有抗菌和抗真菌活性的新型次级代谢物的来源（Van Arnam 等人 2018 年，Chevrette 和 Currie 2019 年）。蚂蚁相关的链霉菌比土壤分离的链霉菌更有效地抑制临床相关微生物。也许是由于昆虫和微生物之间的共同进化，它们选择了防御性代谢物来抑制病原体而不是它们的宿主（Clardy et al. 2009 , Chevrette et al. 2019）。在这些共生关系中，通过不断补充和多样化其防御性代谢物，克服了增加的抗菌素耐药性（Cafaro 等人 2011 年，Goldstein 和 Klassen 2020 年））。可以在图 2中看到蚂蚁和真菌之间可以发现的不同类型的关联。

图 2。
在蚂蚁和真菌之间发现了不同类型的关联（Linder 1999，Greaney 2017）。
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在蚂蚁和真菌之间发现了不同类型的关联（Linder 1999，Greaney 2017）。

与蚂蚁相关的伯克霍尔德氏菌分离物分泌了一种有效的抗真菌剂，可抑制昆虫病原真菌白僵菌、绿僵菌、腐生黄萎病菌以及专业真菌园Escovopsis weberi的分生孢子萌发（Santos 等人，2004 年），Elshafie 和 Camele 2021）。

许多生长真菌的蚂蚁与Pseudonocardia属中产生抗生素的外共生细菌进行防御性共生，这有助于保护蚂蚁的真菌共生菌免受专门的真菌寄生虫 Escovopsis 的侵害。病原体感染治疗表明，Acromyrmex 蚂蚁从它们的 Pseudonocardia 共生体中获得了对昆虫病原真菌绿僵菌更高的免疫力。Pseudonocardia 保护蚂蚁免受不同 Acromyrmex 物种的M. anisopliae的侵害，并且似乎比胸膜腺 (MG) 分泌物提供更高的保护。尽管 Acromyrmex echinatior 蚂蚁与非原生 Pseudonocardia 共生体受到M. anisopliae的保护与无假诺卡氏菌的条件相比，无论获得的菌株如何。Pseudonocardia 可以作为双重目的防御共生体，赋予专性真菌互惠生和蚂蚁本身增加的免疫力。在一些植物和动物中，有益微生物介导宿主对病原体的免疫反应，包括作为产生抗微生物化合物的防御性共生体。防御性共生体在几种昆虫中是已知的，包括一些切叶蚁，其中产生抗真菌的放线菌有助于保护蚂蚁的真菌共生体免受专门的真菌寄生虫的侵害。在许多防御性共生体中，人们对宿主获得的防御性益处的程度和特异性知之甚少。在这里，使用“非共生”饲养、共生转换实验和成像质谱，我们探索了 Acromyrmex 蚂蚁与其防御性共生细菌 Pseudonocardia 之间防御性共生模型的生态和化学动力学。我们表明，防御性共生体不仅可以保护 Acromyrmex 的真菌作物，而且还可以保护免受感染蚂蚁工人自身的真菌病原体的侵害。布鲁纳-蒙特罗等人。2021 年）。

Myrmica蚂蚁和寄生蝴蝶的真菌
蚂蚁群落（膜翅目：蚁科）受到多种寄生虫的影响，从病原体和利用个体的内、外大型寄生虫和寄生蜂到利用整个群落及其资源的社会寄生虫（Colwell 等人，2012 年）。多种寄生虫对生物的利用在自然界中很常见。Myrmica蚂蚁富含寄生虫。其中，外寄生的Rickia wasmannii真菌和myrmecophilous Phengaris蝴蝶的寄生毛虫经常感染相同的Myrmica菌落（Shapiro-Ilan 等人 2012 年，Haelewaters 等人 2020 年））。共同感染也可能导致寄生虫之间的适应性改变相互作用（Renkema 和 Cuthbertson 2018），因为它们可能表现出对宿主资源的竞争或争夺，或者具有更复杂的相互作用（Furlong 和 Pell 2005）。当涉及此类相互作用的任何物种都受到保护时，了解多重感染对宿主和寄生虫的影响至关重要。尽管人们越来越认识到保护寄生虫的重要性（Telfer 等人，2010 年，Carlson 等人，2020 年），但共同感染寄生虫所带来的威胁或保护却在很大程度上被忽视了。桃金娘蚂蚁特别富含寄生虫。他们的殖民地通常为不同的社会寄生虫提供家园，包括其他Myrmica物种（Gagne et al. 2022）。这种关联的表示可以在图 3中看到。

图 3。
Phengaris 蝴蝶和 Myrmica 蚂蚁的研究。 (a) Phengaris 蝴蝶在花蕾上产卵。 (b) 越冬的 Phengaris 毛虫。 (c) 成年 Rickia wasmannii thallus 的绘图。 (d) 未感染 R. wasmannii 的 Myrmica 工蚁。 (e) Myrmica 工蚁，其角质层上有几个 R. wasmannii 菌体。
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Phengaris蝴蝶和Myrmica蚂蚁的研究。(a) Phengaris 蝴蝶在花蕾上产卵。(b) 越冬的 Phengaris 毛虫。(c) 成年Rickia wasmannii thallus 的绘图。(d) 未感染R. wasmannii的 Myrmica 工蚁。(e) Myrmica 工蚁，其角质层上有几个R. wasmannii菌体。

昆虫病原真菌的蚁群、多样性和丰度
在蚁巢中也发现了绿僵菌和白僵菌属的昆虫病原真菌。这些真菌在蚂蚁群落的社会免疫中发挥重要作用（Chouvenc 和 Grace 2011）。真菌绿僵菌和白僵菌对昆虫具有致病性，并且在蚁丘的土壤和大多数蚁巢周围评估了它的存在。蚁巢中绿僵菌的存在表明它与蚂蚁共存，并且真菌的浓度不受昆虫回避或寻求行为的影响（Chouvenc 和 Grace 2011，Loreto 和 Hughes 2016）。蚂蚁感染白僵菌的可能性降低蚂蚁遇到了这种病原体。因此绿僵菌似乎是研究蚂蚁-真菌相互作用的良好病原体。它抑制靠近蚁群的土壤。在蚁巢中发现的相对高浓度的其他真菌Pochonia和Purpureocillium可以识别线虫病原体（Hughes 等人，2004 年）。

真菌存在于蚂蚁的巢穴和外骨骼中
已经从切叶蚁的外骨骼和颊下口袋中分离出不同的真菌种类。发现率一直在50%以上。不同种类的阿塔属的外骨骼中有真菌。近年来，真菌物种也已从许多物种的巢穴中分离出来。在许多情况下，每项实验工作的成功率始终在 50% 以上。回收的真菌数量一直很高。下面的表 1将解释蚂蚁和几种真菌之间的关联 ( Attili-Angelis et al. 2014 )。

表格1。切叶蚁巢中的蚂蚁数量、分离尝试和分离物 ( Attili-Angelis et al. 2014 )
蚂蚁窝        蚂蚁号        与颊下袋隔离        与外骨骼隔离        来自颊下口袋的真菌        来自外骨骼的真菌
A. laevigata         50         50         50         12         20
A. capiguara         100         100         100         2         68
A.sexden         30         30         30         4         16
                          全部的         18         104
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真菌存在于士兵和工蚁身上
在之前的一些工作中，还对阿塔属的士兵和工人进行了真菌分离。该真菌已从蚂蚁的头部和胸部区域分离出来。已经从工蚁和士兵蚂蚁身上提取了几个分离株。在这些样品中，许多是暗色真菌，很少是透明菌丝。下面的表 2和表3显示了从工蚁和士兵蚁中分离出的不同真菌的数据（Pagnocca 等人，2011 年）。

邓文龙

表 2。从 Atta 属工蚁的头部和胸部区域获得的分离物的数量和分布 ( Pagnocca et al. 2011 )
阿塔属        基质        分离株数
黑斑
真菌        透明
真菌
工蚁         头         1         3
胸部         4         2
小计         5         5
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表3。从阿塔蚁属士兵蚂蚁的头部和胸部区域获得的分离物的数量和分布 ( Pagnocca et al. 2011 )
阿塔属        基质        分离株数
黑斑
真菌        透明
真菌
士兵蚂蚁         头         15         10
胸部         17         4
小计         32         14
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蚂蚁体内的真菌分离物与可持续农业
昆虫病原真菌天然存在于土壤和包括蚂蚁在内的不同昆虫的身体中。作为土壤天然居民的真菌孢子可能由蚂蚁传播（Rajula 等人，2021 年）。自然地，这些真菌分离物被赋予了控制生态系统中昆虫种群的作用。然而，化学杀虫剂、杀菌剂和除草剂的频繁使用导致真菌种类和微生物数量减少（Gilbert 2010）。合成化学品、有毒表面活性剂和非酚类物质会破坏细胞结构并抑制微生物群落的生长（Rozalska et al. 2014）。为了减少杀虫剂的不利影响，从蚁群中分离出的昆虫病原真菌可以用作替代品（Efimenko 等人，2020 年）。这些昆虫病原真菌在生物学上是安全的，可以培养（Barta et al. 2020）。这些真菌可以感染昆虫生命周期并攻击昆虫组织 ( Srinivasan et al. 2019 )。

在可持续农业中，昆虫病原真菌可以越冬并在土壤中持续数个季节，因为它们会继续攻击其目标昆虫，从而诱导植物产生系统抗性（Bamisile 等人 2018 年，Rajula 等人 2021 年）。

从真菌分离物中生物合成纳米粒子
银纳米粒子 AgNPs 可以通过使用真菌分离物合成，即昆虫病原真菌Beaveria bassiana是流行的生物防治剂。用这些生真菌球形 AgNPs 处理可以控制芸苔属作物的害虫（ Kamil 等人，2017 年）。Metarhizium anisopliae 合成的 AgNPs 即使在低剂量下对农村疟疾载体Anopheles culicifacies Giles 的幼虫（I-IV 龄）和蛹也表现出急性毒性。即使是低浓度的真菌合成 AgNPs 也会对A. culicifacies 的幼虫和蛹发育产生不利影响（Amerasan 等人，2016 年）。丝状真菌Cochliobolus lunatus合成的球形 AgNPs大小为 3-21 nm，可显着杀死A. aegypti和A. stephensi的二、三和四龄幼虫。在之前的一项研究中，从蚂蚁巢土和蚂蚁体内分离的真菌合成的 AgNPs 和 AuNPs 相当均匀，呈球形。检查了生真菌 AgNPs 和 AuNPs 对A. stephensi、A. aegypti和C. quinquefasciatus的幼虫和蛹的致死作用，发现它们更易感（Soni 和 Prakash 2013）。昆虫病原真菌B. bassiana合成的球形 AgNPs 对登革热载体A. aegypti的不同幼虫龄期具有有效的杀幼虫活性。Banu 和 Balasubramanian 2014 年）。

蚂蚁-真菌互惠互利的不同调查
蚂蚁和真菌之间的共生关系开始于大约 45-65 百万年前。真菌可能生长在蚂蚁与真菌相互作用的巢穴壁上。真菌也可能从父母传给后代（Mueller 2012）。进行了一项调查以研究丝状真菌与Atta sexdens蚂蚁的关联。根据这项调查，在蚂蚁的巢穴中，丝状真菌可以在巢穴内以休眠状态共存（Farias et al. 2020）。

在某些情况下，蚂蚁和真菌共生受到真菌寄生虫Escovopsis的威胁。这种寄生虫会吃掉培养的真菌。为了保卫他们的花园，蚂蚁与细菌形成第二次共生关系，以保护他们的花园免受真菌寄生虫的侵害。（利特尔和柯里 2007 年）。罗德里格斯在交配飞行后收集了切叶蚁的女王，并将它们放在实验室中。发现丝状真菌在死后在蚂蚁体内形成孢子。据推测，交配飞行后蚂蚁体内存在真菌是为了建立新的巢穴（Rodrigues et al. 2010）。

Blatrix 解释说，植物、蚂蚁和真菌之间存在关联。植物包括具有称为domatia的特殊结构的热带植物，蚂蚁在其中避难和营养。在domatia中也发现了一些毛壳菌目真菌。初级和次级真菌分类群都形成了蚂蚁-植物-真菌协会 ( Blatrix et al. 2013 )。在某些情况下，在蚂蚁-真菌关联中发现酵母的存在。通过使用培养依赖性技术，在Atta sexdens rubropilosa雄性的珠被中发现了酵母。酵母也可能产生酶，例如纤维素、脂肪酶等。真菌也可能参与新巢的形成（Arcuri 等人，2014 年）。

真菌可以是寄生的、中性的或对切叶蚁有益的共生体。这些微型真菌可以通过土壤和植物发现蚂蚁。（米格尔和贝尔 2016）。毛壳菌目真菌与蚂蚁宿主形成关联。这些真菌存在于蚂蚁的纸箱中，或来自植物菌株。这些真菌与蚂蚁形成互惠关系。（Vasse 等人，2017 年）。Lupala 研究了蚂蚁和真菌之间的密切联系。这种关联分解了土壤中​​的木屑并为其添加了养分。这种关联存在于木材腐烂真菌和死松树中的蚂蚁之间。这种相互作用主要存在于森林生态系统中（Lupala et al. 2019）。

结论
互惠主义通常是一种互动，其中选择互动的合作伙伴，以最大限度地提高互惠利益，同时最大

限度地降低成本。蚂蚁和真菌的共生关系有助于维持土壤肥力、肥沃土壤和通气土壤。真菌园艺蚂蚁（生态系统工程师）表现出的关键特征以及蚂蚁和真菌之间的深刻生理整合尚不清楚蚂蚁是否可以选择确定它们正在培养的真菌的基因型。通过这种生态系统服务，蚂蚁促进了植被和微生物群落的发展，这是农业生产的一个重要方面。通过在工业水平上从蚁群中分离真菌的纳米制剂，它可以用作生物防治剂，是化学防治昆虫的有希望的替代品。真菌增加土壤肥力。

https://academic.oup.com/aesa/ad ... 1492?searchresult=1